Unter der rund 1000jährigen Burg hat sich im Laufe der Jahrhunderte ein reizvolles Stadtbild entwickelt. Im Mittelalter war Hilpoltstein recht bedeutsam. Die Herren von Stein (1129 bis 1385) prägten als Reichsministeriale – sie waren direkt dem Kaiser unterstellt – die Entwicklung der Stadt.
Eine der wichtigen Handelsstraßen im Reich führte von Nürnberg über den Hilpoltsteiner Marktplatz, wo 1417/1418 ein Handelshaus errichtet wurde und aus dem sich das heutige Rathaus entwickelte, nach München und weiter nach Venedig.
Als eigentliche Begründer der „oppidum in Lapide“ um 1280 gelten Heinrich von Stein und sein Sohn Hilpolt I. aus dem Geschlecht der Herren von Stein. Ihre machtvolle Stellung beruhte auf ihrem Status als Reichsbeamte der Staufer und später der Wittelsbacher. Heinrich von Stein (1254-1265) verwaltete in seiner Eigenschaft als Reichsbutigler die kaiserlichen Güter in Franken.
Zwar starb das Geschlecht der Herren von Stein schon 1385 im Mannesstamme aus, die „Stadt am Stein“ übernahm jedoch deren Namensgebung und nannte sich fortan Hilpoltstein. In der Folgezeit fielen die Ländereien um Hilpoltstein an die Wittelsbacher Herzöge Ludwig der Reiche und Georg der Reiche von Baiern-Landshut.
Infolge des Landshuter Erbfolgekrieges wurde Hilpoltstein 1505 der „Jungen Pfalz“ Neuburg angegliedert und binnen kurzem durch Pfalzgraf Ottheinrich I. an die Stadt Nürnberg verpfändet. Erst 1578 wurden die Ämter Hilpoltstein, Heideck und Allersberg wieder ausgelöst. Pfalzgraf Ottheinrich II. überschrieb daraufhin seiner Gemahlin Dorothea Maria Hilpoltstein als Witwensitz.
Heute schlüpfen 800 Bürgerinnen und Bürger jedes Jahr in detailgetreue historische Kostüme und verwandeln die Stadt am ersten Augustwochenende in ein farbenfrohes Meer an Fröhlichkeit.
Hilpoltstein feiert vier Tage lang den Einzug der Pfalzgräfin Dorothea Maria im Jahre 1606, die für über 30 Jahre auf der Burg ihren Witwensitz nahm. Der Burgfestbürgermeister empfängt mit seinem Volk am Marktplatz die Gräfin und geleitet sie anschließend in einem prächtigen Zug durch die Stadt auf die Festwiese.
1619 errichtete Pfalzgraf Johann Friedrich eine Residenz für die Nebenlinie Pfalz-Hilpoltstein.
1793 wurde die Stadt in das Kurfürstentum Bayern integriert, 1803
wurde sie Sitz eines Landgerichts.
1880 endete schließlich die Herrschaft der Wittelsbacher, die Stadt wurde Sitz eines neu gegründeten Bezirksamtes.
Heute ist die Burgruine saniert und in den Sommermonaten begehbar. Im Juli und am Burgfest spielen die Hilpoltsteiner Burgspieler auf der Naturbühne klassische Komödien aus allen Epochen.