Die Burg wird erstmals im Jahr 1300 in den Quellen erwähnt, als sie Eigentum des Meisters Petr Čak war. Nach dem Tod seiner Erben ging die Burg in die Hände des Königs über. Die Burg Oponický stand bis 1392 unter der Verwaltung des königlichen Kastellans, als schließlich Peter Evra aus Stráží alleiniger Besitzer wurde. Er war der erste, der seinen Namen vom Namen der Burg ableitete und ab 1411 begann er, das Prädikat „de Appon“ zu verwenden. Die Hussitengefahr in der ersten Hälfte des 15. Jahrhunderts zwang die Burgbesitzer zum Bau einer neuen Befestigungsanlage mit modernen Schießscharten. Die drohende türkische Gefahr war ein weiterer Anreiz, die Burg weiter auszubauen.
Der damalige Besitzer der Burg, Bene dikt Apponi, ließ auf der Westseite eine Kanonenbastion namens Terés errichten.
Ende des 16. Jahrhunderts, als Juraj Apponi der Besitzer der Burg war, fand auf der Burg ein weiterer Umbau statt, wobei der Schwerpunkt auf der Entwicklung der Artillerie lag.
Für die Bedürfnisse langjähriger Bewohner des Schlosses baute er Räume, die auch den Anforderungen an die Repräsentation einer Familie mit hohem gesellschaftlichen Status gerecht wurden. In dieser Zeit entstand im nordöstlichen Teil des Vorplatzes das Renaissanceschloss. Erst Jurajs Bruder Peter vollendete diesen Umbau. Im Jahr 1645 brach ein verheerender Brand auf der Burg aus.
Während des Rákoci-Aufstandes diente die Burg noch als Zufluchtsort für die Aufständischen.
Ende des 17. Jahrhunderts wurde die Burg wahrscheinlich von den Türken gesprengt oder während des Aufstands von Juraj Rákoci II. völlig zerstört.