Das adelige Frauenkloster, das zwischenzeitlich auch als Zisterzienserinnenkloster nachgewiesen ist, wurde 1502 unter Äbtissin Elisabeth von Wertheim (1477–1525) endgültig den Benediktinern der Bursfelder Kongregation angeschlossen. Zuletzt stand dem Konvent die Äbtissin Maria Engelberta von Rothenhausen vor, die 1758 die Klosterkirche im barocken Stil ausgestalten ließ. Im Zuge der Säkularisation wurde das Kloster aufgelöst und an den Kurerzkanzler Karl Theodor von Dalberg übergeben. Dieser beschenkte 1807 das Aschaffenburger Klerikalseminar aus dem ehemaligen Besitz des Klosters. 1812 wurde Schmerlenbach eine eigene Pfarrei mit angeschlossenem Korrektionshaus für Geistliche. Erster Direktor des Korrektionshauses wurde Georg Scheiblein (1766–1840). Nach der Auflösung des Klosters 1808 wurden die Gebäude von Bauern bis in die 1970er Jahre genutzt. Danach errichtete die Bauernfamilie Werner und Hedwig Eckert unweit des Klosters einen Aussiedlerhof mit Hofladen.

Auf dem ehemaligen Klosterfriedhof, unmittelbar an der Kirche, werden die Verstorbenen von Winzenhohl beigesetzt.

1982 ging der Komplex in das Eigentum der Diözese Würzburg über. Unter Einbeziehung zahlreicher Neubauten wurde 1985 das Bildungs- und Exerzitienhaus „Maria an der Sonne“ 1985 eröffnet. Es wird seitdem von Pallottinern betreut.

Nach umfangreicher Sanierung und Renovierung, von 2017 bis 2019, wurde die Kirche am 24. März 2019, am Hochfest der Verkündigung des Herrn, wiedereröffnet. Bischof Franz Jung aus Würzburg weihte den neuen Altar, den die Künstlerin Madeleine Dietz aus Landau entworfen hatte.

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